Det tidligere Regjeringsadvokatembetet framstår først som en administrativ enhet etter ny instruks og ny organisering i 1962. Jfr St.prp. nr. 54 (1961-62).

Om embetet ellers:
Regjeringsadvokaten fikk sin instruks 9.4.1816 og samlet under seg de oppgavene som tidligere hadde vært fordelt på fire instanser, nemlig kammeradvokaten, generalfiskalen, sjøkrigsprokurøren og tollprokurøren. Regjeringsadvokaten skulle føre saker på regjeringens eller departementenes vegne, innberette dommene til de respektive departementene og avgi sin vurdering med hensyn til eventuell appell, og endelig levere juridiske uttalelser til regjering eller departement. Man forutsatte at Regjeringsadvokaten ved siden av sine embetsplikter drev egen privat sakførervirksomhet.

Selv om Regjeringsadvokaten således var prosessfullmektig for de norske statsmyndigheter, var likevel hans embetsdistrikt fra starten av begrenset til de landsdeler som tidens kommunikasjonsmidler gjorde praktisk mulig. Utenfor de områdene der han var forpliktet til å møte personlig, kunne han opptre via «kommisjonærer». Distriktet ble gradvis større, men ennå så sent som ved embetsinstruksen av 1939 ble Regjeringsadvokaten fritatt for å føre saker ved Hålogaland lagmannsrett og ved by- og herredsrettene i Nord-Trøndelag, Nordland, Troms og Finnmark. Først ved den nye instruksen i 1962 ble denne ordningen fjernet. Samtidig mistet han retten til å drive egen sakførerpraksis. Det ble nå også slått fast at han ikke måtte utføre arbeid for Stortinget eller institusjoner under dette. Fra samme tidspunkt ble bemanningen ved regjeringsadvokatembetet økt kraftig.
- Kilde: Håndbok for Riksarkivet (1992), s.. 289

Regjeringsadvokatens hovedoppgaver er å føre rettssaker på vegne av staten, samt å gi uttalelser om juridiske spørsmål. Regjeringsadvokatens klienter er statlige organer, dvs. regjeringen, departementene og deres underliggende etater. Kommune og fylkeskommune er ikke klienter. I begrenset utstrekning kan embetet også bistå statlige tjenestemenn personlig i saker som har tilknytning til tjenesteutøvelsen.

Regjeringsadvokatens saksfelt omfatter alle områder av statens virksomhet, som for eksempel domstolskontroll ved utøvelse av offentlig myndighet (skatt, trygd, konsesjoner, ekspropriasjon mv.), erstatningssaker, eiendomssaker, saker vedrørende arbeids- og tjenesteforhold mv. (sivile saker). Derimot behandler embetet ikke straffesaker. I den enkelte sak er det vedkommende departement eller etat som er oppdragsgiver.

Regjeringsadvokaten er organisert som én sentral instans med kontor i Oslo under ledelse av regjeringsadvokaten.

Ved kgl.res. 15 des 2000 nr. 1263 ble det administrative ansvaret for Regjeringsadvokaten overført fra Justisdepartementet til Statsministerens kontor.
https://lovdata.no/forskrift/2000-12-15-1263